Een kinderloze bamboesnijder ontdekt in een magische bamboespruit een prinsesje dat hij in huis neemt en opvoedt. Als ze opgroeit krijgt ze een vijftal huwelijksaanzoeken vanuit rijke families.
Diep in de zee leeft Ponyo, een visje met een mensengezicht. Wanneer ze ontsnapt uit de greep van haar vader, de watertovenaar, leert ze het jongetje Sosuke kennen, die op een klif woont aan de zee. Het is liefde en vriendschap op het eerste gezicht tussen Ponyo en Sosuke. Ponyo wil er alles aan doen om samen met hem op het land te kunnen leven.
Het fictieve levensverhaal van Jiro Horikoshi (1903-1982), ontwerper van de jachtvliegtuigen van de Japanse Keizerlijke Marine tijdens de Tweede Wereldoorlog.